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Die Geschichte dreht sich um Yuki Cross und Zero Kiryu und deren Erfahrungen als Disziplinarkommittee-Mitglieder an der Cross-Akademie. Die Akademie ist in eine Day Class und eine Night Class unterteilt, wobei letztere in Wirklichkeit aus Vampirschülern besteht, die von dem Reinblut-Vampir Kaname Kuran angeführt werden. Yuki wurde in ihrer Kindheit von Kaname gerettet und hütet zehn Jahre später gemeinsam mit Zero das Geheimnis der Akademie. Dabei sind sie in den Konflikt um die Koexistenz von Vampiren und Menschen, die Intrigen der Reinblüter sowie Zeros Krise verwickelt, der von Shizuka Hio gebissen wurde und langsam dem Wahnsinn verfällt.